Skip to main content

Thank you for visiting nature.com. You are using a browser version with limited support for CSS. To obtain the best experience, we recommend you use a more up to date browser (or turn off compatibility mode in Internet Explorer). In the meantime, to ensure continued support, we are displaying the site without styles and JavaScript.

A synaptic model of memory: long-term potentiation in the hippocampus

Abstract

Long-term potentiation of synaptic transmission in the hippocampus is the primary experimental model for investigating the synaptic basis of learning and memory in vertebrates. The best understood form of long-term potentiation is induced by the activation of the N-methyl-d-aspartate receptor complex. This subtype of glutamate receptor endows long-term potentiation with Hebbian characteristics, and allows electrical events at the postsynaptic membrane to be transduced into chemical signals which, in turn, are thought to activate both pre- and postsynaptic mechanisms to generate a persistent increase in synaptic strength.

This is a preview of subscription content, access via your institution

Access options

Rent or buy this article

Prices vary by article type

from$1.95

to$39.95

Prices may be subject to local taxes which are calculated during checkout

Similar content being viewed by others

References

  1. Hebb, D. O. The Organization of Behaviour (Wiley, New York, 1949).

    Google Scholar 

  2. Konorski, J. Conditioned Reflexes and Neuron Organisation (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1948).

    Google Scholar 

  3. Bliss, T. V. P. & Lømo, T. J. Physiol., Lond. 232, 331–356 (1973).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  4. Bliss, T. V. P. & Gardner-Medwin, A. R. J. Physiol., London. 232, 357–374 (1973).

    CAS  Google Scholar 

  5. Morris, R. G. M., Davis, S. & Butcher, S. P. Phil. Trans. R. Soc. 329, 187–204 (1990).

    CAS  Google Scholar 

  6. Doyere, V. & Laroche, S. Hippocampus 2, 39–48 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  7. Larson, J., Wong, D. & Lynch, G. Brain Res. 368, 347–350 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  8. Rose, G. M. & Dunwiddie, T. V. Neurosci. Lett. 69, 244–248 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  9. Otto, T., Eichenbaum, H., Wiener, S. I. & Wible, C. G. Hippocampus 1, 181–192 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  10. McNaughton, B. L., Douglas, R. M. & Goddard, G. V. Brain Res. 157, 277–294 (1978).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  11. Lovinger, D. M. & Routtenberg, A. J. Physiol., Lond. 400, 321–334 (1988).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  12. Malenka, R. C. Neuron 6, 53–60 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  13. Levy, W. B. & Steward, O. Brain Res. 175, 233–245 (1979).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  14. Andersen, P., Sundberg, S. H., Sveen, O. & Wigström, H. Nature 266, 736–737 (1977).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  15. Lynch, G., Dunwiddie, T. & Gribkoff, V. Nature 266, 737–739 (1977).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  16. Kelso, S. R., Ganong, A. H. & Brown, T. H. Proc. natn. Acad Sci. U.S.A. 83, 5326–5330 (1986).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  17. Wigström, H., Gustafsson, B., Huang, Y.-Y. & Abrahams, W. C. Acta physiol scand. 126, 317–319 (1986).

    PubMed  Google Scholar 

  18. Sastry, B. R., Goh, J. W. & Auyeung, A. Science 232, 988–990 (1986).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  19. Malinow, R. Science 252, 722–724 (1991).

    Article  ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  20. Malinow, R. & Miller, J. P. Nature 320, 529–530 (1986).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  21. Ascher, P. & Nowak, L. J. Physiol., Lond. 399, 247–266 (1988).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  22. Collingridge, G. L., Herron, C. E. & Lester, R. A. J. J. Physiol., Lond. 399, 283–300 (1988).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  23. Davies, C. H., Starkey, S. J., Pozza, M. F. & Collingridge, G. L. Nature 349, 609–611 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  24. Collingridge, G. L., Kehl, S. J. & McLennan, H. J. Physiol. Lond. 334, 33–46 (1983).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  25. Coan, E. J., Saywood, W. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 80, 111–114 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  26. Bashir, Z. I., Tam, B. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 108, 261–266 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  27. Kauer, J. A., Malenka, R. C. & Nicoll, R. A. Nature 334, 250–252 (1988).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  28. Coan, E. J., Irving, A. J. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 105, 205–210 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  29. Huang, Y.-Y., Colino, A., Selig, D. K. & Malenka, R. C. Science 255, 730–733 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  30. Izumi, Y., Clifford, D. B. & Zorumski, C. F. Science 257, 1273–1276 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  31. Reymann, K. G. & Matthies, H. Neurosci. Lett. 98, 166–171 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  32. Izumi, Y., Clifford, D. B. & Zorumski,, C. F. Neurosci. Lett. 122, 187–190 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  33. McGuinness, N., Anwyl, R. & Rowan, M. Eur. J. Pharmac. 197, 231–232 (1991).

    CAS  Google Scholar 

  34. Collingridge, G. L. et al. Int. Acad. Biomed. Drug Res. 2, 41–49 (1991).

    Google Scholar 

  35. Radpour, S. & Thomson, A. M. Neurosci. Lett. 138, 119–122 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  36. Bortolotto, Z. A. & Collingridge, G. L. Neuropharmacology 32, 1–9 (1993).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  37. Lynch, G., Larson, J., Kelso, S., Barrionuevo, G. & Schottler, F. Nature 305, 719–721 (1983).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  38. MacDermott, A. B., Mayer, M. L., Westbrook, G. L., Smith, S. J. & Barker, J. L. Nature 321, 519–522 (1986).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  39. Jahr, C. E. & Stevens, C. F. Nature 325, 522–525 (1987).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  40. Guthrie, P. B., Segal, M. & Kater, S. B. Nature 354, 76–80 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  41. Regehr, W. G. & Tank, D. W. Nature 345, 807–810 (1990).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  42. Müller, W. & Connor, J. A. Nature 354, 73–76 (1991).

    ADS  PubMed  Google Scholar 

  43. Malenka, R. C., Lancaster, B. & Zucker, R. S. Neuron 9, 121–128 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  44. Alford, S. & Collingridge, G. L. in Excitatory Amino Acids and Second Messenger Systems (eds Teichberg, Turski, V. I.) 43–53 (Springer, Berlin, 1992).

    Google Scholar 

  45. Obenaus, A., Mody, I. & Baimbridge, K. G. Neurosci. Lett. 98, 172–178 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  46. Harvey, J. & Collingridge, G. L. Neurosci. Lett. 139, 197–200 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  47. Gasic, G. P. & Hollmann, M. A. Rev. Physiol. 54, 507–536 (1992).

    CAS  Google Scholar 

  48. Malenka, R. C., Kauer, J. A., Zucker, R. S. & Nicoll, R. A. Science 242, 81–84 (1988).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  49. Malenka, R. C., Kauer, J. A., Perkel, D. J. & Nicoll, R. A. Trends Neurosci. 12, 444–450 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  50. Skrede, K. & Malthe-Søenssen, D. Brain Res. 208, 436–441 (1981).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  51. Dolphin, A. C., Errington, M. L. & Bliss, T. V. P. Nature 297, 496–498 (1982).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  52. Bliss, T. V. P., Douglas, R. M., Errington, M. L. & Lynch, M. A. J. Physiol., Lond. 377, 391–408 (1986).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  53. Aniksztejn, L., Roisin, M. P., Amsellem, R. & Ben-Ari, Y. Neuroscience 28, 387–392 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  54. Bliss, T. V. P., Errington, M. L. & Lynch, M. A. Adv. exp. med. Biol. 268, 269–278 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  55. Feasey, K. J., Lynch, M. A. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 364, 39–44 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  56. McNaughton, B. L. J. Physiol., Lond. 324, 249–262 (1982).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  57. Kauer, J. A., Malenka, R. C. & Nicoll, R. A. Neuron 1, 911–917 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  58. Muller, D. & Lynch, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 9346–9350 (1988).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  59. Bashir, Z. I., Alford, S., Davies, S. N., Randall, A. D. & Collingridge, G. L. Nature 349, 156–158 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  60. Berretta, N. et al. Eur. J. Neurosci. 3, 850–854 (1991).

    PubMed  Google Scholar 

  61. Xie, X., Berger, T. W. & Barrionuevo, G. J. Neurophysiol. 67, 1009–1013 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  62. Asztely, F., Wigström, H. & Gustafsson, B. Eur. J. Neurosci. 4, 681–690 (1992).

    PubMed  Google Scholar 

  63. Lynch, G., Gribkoff, V. & Deadwyler, S. A. Nature 263, 151–153 (1976).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  64. Taube, J. S. & Schwartzkroin, P. A. J. Neurosci. 8, 1632–1644 (1988).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  65. Davies, S. N., Lester, R. A. J., Reymann, K. G. & Collingridge, G. L. Nature 338, 500–503 (1989).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  66. Williams, J. H., Errington, M. L., Lynch, M. A. & Bliss, T. V. P. Nature 341, 739–742 (1989).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  67. Voronin, L. L. Neuroscience 10, 1051–1069 (1983).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  68. Bekkers, J. M. & Stevens, C. F. Nature 346, 724–729 (1990).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  69. Malinow, R. & Tsien, R. W. Nature 346, 177–180 (1990).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  70. Voronin, L. L., Kuhnt, U. & Gusev, A. G. Expl Brain Res. 89, 288–299 (1992).

    CAS  Google Scholar 

  71. Foster, T. C. & McNaughton, B. L. Hippocampus 1, 79–91 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  72. Kullmann, D. M. & Nicoll, R. A. Nature 357, 240–244 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  73. Larkman, A., Hannay, T., Stratford, K. & Jack, J. Nature 360, 70–73 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  74. Manabe, T., Renner, P. & Nicoll, R. A. Nature 355, 50–55 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  75. Malgaroli, A. & Tsien, R. W. Nature 357, 134–139 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  76. Oliver, M. W., Baudry, M. & Lynch, G. Brain Res. 505, 233–238 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  77. Halpain, S. & Greengard, P. Neuron 5, 237–246 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  78. Bär, P. R., Wiegant, F., Lopes da Silva, F. H. & Gispen, W. H. Brain Res. 321, 381–385 (1984).

    PubMed  Google Scholar 

  79. Akers, R., Lovinger, D., Colley, P., Linden, D. & Routtenberg, A. Science 231, 587–589 (1986).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  80. Klann, E., Chen, S.-J. & Sweatt, J. D. J. biol. Chem. 266, 24253–24256 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  81. Lovinger, D. M., Wong, K. L., Murakami, K. & Routtenberg, A. Brain Res. 436, 177–183 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  82. Reymann, K. G., Frey, U., Jork, R. & Matthies, H. Brain Res. 440, 305–314 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  83. Malinow, R., Madison, D. V. & Tsien, R. W. Nature 335, 821–824 (1988).

    ADS  Google Scholar 

  84. Malenka, R. C. et al. Nature 340, 554–557 (1989).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  85. Reymann, K. G., Davies, S. N., Matthies, H., Kase, H. & Collingridge, G. L. Eur. J. Neurosci. 2, 481–486 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  86. Wang, J. & Feng, D.-P. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 89, 2576–2580 (1992).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  87. Muller, D., Buchs, P.-A., Dunant, Y. & Lynch, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 87, 4073–4077 (1990).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  88. Malinow, R., Schulman, H. & Tsien, R. W. Science 245, 862–866 (1989).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  89. Huang, Y.-Y., Colley, P. A. & Routtenberg, A. Neuroscience 49, 819–827 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  90. Hu, G-Y. et al. Nature 328, 426–429 (1987).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  91. Malenka, R. C., Madison, D. V. & Nicoll, R. A. Nature 321, 175–177 (1986).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  92. Muller, D., Turnbull, J., Baudry, M. & Lynch, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 6997–7000 (1988).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  93. Gustafsson, B., Huang, Y.-Y. & Wigström, H. Neurosci. Lett. 85, 77–81 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  94. Mody, I., Baimbridge, K. G. & Miller, J. J. Neuropharmacology 23, 625–631 (1984).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  95. Reymann, K. G., Brodemann, R., Kase, H. & Matthies, H. Brain Res. 461, 388–392 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  96. Ito, I., Hidaka, H. & Sugiyama, H. Neurosci. Lett. 121, 119–121 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  97. Silva, A. J., Stevens, C. F., Tonegawa, S. & Wang, Y. Science 257, 201–206 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  98. Lisman, J. E. & Goldring, M. A. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 5320–5324 (1988).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  99. Molloy, S. S. & Kennedy, M. B. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 4756–4760 (1991).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  100. Chetkovich, D. M., Gray, R., Johnston, D. & Sweatt, J. D. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 6467–6471 (1991).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  101. O'Dell, T. J., Kandel, E. R. & Grant, S. G. N. Nature 353, 558–560 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  102. Bading, H. & Greenberg, M. E. Science 253, 912–914 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  103. Krug, M., Lossner, B. & Ott, T. Brain Res. Bull. 13, 39–42 (1984).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  104. Otani, S., Marshall, C. J., Tate, W. P., Goddard, G. V. & Abraham, W. C. Neuroscience 28, 519–526 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  105. Frey, U., Krug, M., Brödemann, R., Reymann, K. & Matthies, H. Neurosci. Lett. 97, 135–139 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  106. Fazeli, M. S., Corbet, J., Dunn, M, J., Dolphin, A. C. & Bliss, T. V. P. J. Neurosci. 13(4) (in the press).

  107. Fazeli, M. S., Errington, M. L., Dolphin, A. C. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 521, 247–253 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  108. Abraham, W. C., Dragunow, M. & Tate, W. P. Molec. Neurobiol. 5, 297–314 (1991).

    CAS  Google Scholar 

  109. Cole, A. J., Saffen, D. W., Baraban, J. M. & Worley, P. F. Nature 340, 474–476 (1989).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  110. Wisden, W. et al. Neuron 4, 603–614 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  111. Dragunow, M. et al. Neurosci. Lett. 101, 274–280 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  112. Nikolaev, E., Tischmeyer, W., Krug, M., Matthies, H. & Kaczmarek, L. Brain Res. 560, 346–349 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  113. Mackler, S. A., Brooks, B. P. & Eberwine, J. H. Neuron 9, 539–548 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  114. Greengard, P., Jen, J., Nairn, A. C. & Stevens, C. F. Science 253, 1135–1138 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  115. Wang, L.-Y., Salter, M. W. & MacDonald, J. F. Science 253, 1132–1135 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  116. Sommer, B. et al. Science 249, 1580–1585 (1990).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  117. Sommer, B., Kohler, M., Sprengel, R. & Seeburg, P. H. Cell 67, 11–19 (1992).

    Google Scholar 

  118. Ito, I., Tanabe, S., Khoda, A. & Sugiyama, H. J. Physiol., Lond. 424, 533–543 (1990).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  119. Isaacson, J. S. & Nicoll, R. A. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 10936–10940 (1991).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  120. Tang, C. M., Shi, Q. Y., Katchman, A. & Lynch, G. Science 254, 288–290 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  121. Staubli, U., Kessler, M. & Lynch, G. Psychobiology 18, 377–381 (1990).

    CAS  Google Scholar 

  122. Asztely, F., Hanse, E., Wigström, H. & Gustafsson, B. Synapse 11, 342–345 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  123. Kelso, S. R., Nelson, T. E. & Leonard, J. P. J. Physiol., Lond. 449, 705–718 (1992).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  124. Chen, L. & Huang, L.-Y. M. Nature 356, 521–523 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  125. Miller, B., Sarantis, M., Traynelis, S. F. & Attwell, D. Nature 355, 722–725 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  126. Markram, H. & Segal, M. J. Physiol., Lond. 447, 513–533 (1992).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  127. Bliss, T. V. P. & Dolphin, A. C. in The Neurobiology of Learning and Memory (eds McGaugh, J. L. & Lynch, G.) (Guilford, New York, 1984).

    Google Scholar 

  128. Duffy, C., Teyler, T. J. & Shashoua, V. E. Science 212, 1148–1151 (1981).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  129. Fazeli, M. S., Errington, M. L., Dolphin, A. C. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 473, 51–59 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  130. Otani, S., Roisin-Lallemand, M.-P. & Ben-Ari, Y. Neuroscience 47, 265–272 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  131. Dumuis, A., Sebben, M., Haynes, L., Pin, J.-P. & Bockaert, J. Nature 336, 68–70 (1988).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  132. Bliss, T. V. P., Errington, M. L., Lynch, M. A. & Williams, J. H. Cold Spring Harb. Symp. quant. Biol. 55, 119–129 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  133. Clements, M. P., Bliss, T. V. P. & Lynch, M. A. Neuroscience 45, 379–389 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  134. Okada, D., Yamagishi, S. & Sugiyama, H. Neurosci. Lett. 100, 141–146 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  135. Williams, J. H. & Bliss, T. V. P. Neurosci. Lett. 107, 301–306 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  136. Barbour, B., Szatkowski, M., Ingledew, N. & Attwell, D. Nature 342, 918–920 (1989).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  137. Arai, A. & Lynch, G. Eur. J. Neurosci. 4, 411–419 (1992).

    PubMed  Google Scholar 

  138. Clark, G. D., Happel, L. T., Zorumski, C. F. & Bazan, N. G. Neuron 9, 1211–1216 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  139. Garthwaite, J., Charles, S. L. & Chess-Williams, R. Nature 336, 385–388 (1988).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  140. Böhme, G. A., Bon, C., Stutzmann, J.-M., Doble, A. & Blanchard, J.-C. Eur. J. Pharmacol. 199, 379–381 (1991).

    PubMed  Google Scholar 

  141. Schuman, E. M. & Madison, D. V. Science 254, 1503–1506 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  142. O'Dell, T. J., Hawkins, R. D., Kandel, E. R. & Arancio, O. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 88, 11285–11289 (1991).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  143. Haley, J. E., Wilcox, G. L. & Chapman, P. F. Neuron 8, 211–216 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  144. Bredt, S. B. & Snyder, S. H. Neuron 8, 3–11 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  145. Gribkoff, V. K. & Lum-Ragan, J. T. J. Neurophysiol. 68, 639–642 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  146. Collingridge, G. L. Expl. Physiol. 77, 771–797 (1992).

    CAS  Google Scholar 

  147. Baskys, A. & Malenka, R. C. J. Physiol., Lond 444, 687–701 (1991).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  148. Irving, A. J., Collingridge, G. L. & Schofield, J. G. Cell Calcium 13, 293–301 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  149. Lynch, M. A. & Voss, K. L. J. Neurochem. 56, 113–118 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  150. Regehr, W. G. & Tank, D. W. Neuron 7, 451–459 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  151. Lynch, M. A. & Bliss, T. V. P. Brain Res. 369, 405–408 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  152. Lynch, M. A. & Voss, K. L. J. Neurochem. 55, 215–221 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  153. Linden, D. J., Wong, K. L., Sheu, F.-S. & Routtenberg, A. Brain Res. 458, 142–146 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  154. Gianotti, C., Nunzi, M. G., Gispen, W. H. & Corradetti, R. Neuron 8, 843–848 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  155. Aramori, I. & Nakanishi, S. Neuron 8, 757–765 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  156. Desmond, N. L. & Levy W. B. Synapse 5, 139–143 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  157. Geinisman, Y., de Toledo-Morrell, L. & Morrell, F. Brain Res. 566, 77–88 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  158. Hosokawa, T., Bliss, T. V. P. & Fine, A. Neuroreport 3, 477–480 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  159. Jeffery, K. J., Abraham, W. C., Dragunow, M. & Mason, S. E. Molec. Brain Res. 8, 267–274 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  160. Andersen, P., Sundberg, S. H., Sveen, O., Swann, J. W. & Wigström, H. J. Physiol., Lond. 302, 463–482 (1980).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  161. Abraham, W. C., Bliss, T. V. P. & Goddard, G. V. J. Physiol., Lond. 363, 335–349 (1985).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  162. Bonhoeffer, T., Staiger, V. & Aertsen, A. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 86, 8113–8117 (1989).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  163. Harris, E. W. & Cotman, C. W. Neurosci. Lett. 70, 132–137 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  164. Johnston, D., Williams, S., Jaffe, D. & Gray, R. A. Rev. Physiol. 54, 489–505 (1992).

    CAS  Google Scholar 

  165. Grover, L. M. & Teyler, T. J. Nature 347, 477–479 (1990).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  166. Turner, R. W., Baimbridge, K. G. & Miller, J. J. Neuroscience 7, 1411–1416 (1982).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  167. Aniksztejn, L. & Ben-Ari, Y. Nature 349, 67–69 (1991).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  168. Publicover, S. J. Expl Brain Res. 84, 680–684 (1991).

    CAS  Google Scholar 

  169. Davies, S. N. & Collingridge, G. L. Proc. R. Soc. B236, 373–384 (1989).

    ADS  CAS  Google Scholar 

  170. Andreasen, M., Lambert, J. D. C. & Jensen, M. S. J. Physiol. Lond. 414, 317–336 (1989).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  171. Dale, N. & Roberts, A. J. Physiol., Lond. 363, 35–59 (1985).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  172. Lester, R. A. J., Clements, J. D., Westbrook, G. L. & Jahr, C. E. Nature 346, 565–567 (1990).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

  173. Collingridge, G. L., Herron, C. E. & Lester, R. A. J. J. Physiol., Lond. 399, 301–312 (1988).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  174. Herrero, I., Miras-Portugal, M. T. & Sánchez-Prieto, J. Nature 360, 163–166 (1992).

    ADS  CAS  PubMed  Google Scholar 

Download references

Author information

Authors and Affiliations

Authors

Rights and permissions

Reprints and permissions

About this article

Cite this article

Bliss, T., Collingridge, G. A synaptic model of memory: long-term potentiation in the hippocampus. Nature 361, 31–39 (1993). https://doi.org/10.1038/361031a0

Download citation

  • Issue Date:

  • DOI: https://doi.org/10.1038/361031a0

This article is cited by

Comments

By submitting a comment you agree to abide by our Terms and Community Guidelines. If you find something abusive or that does not comply with our terms or guidelines please flag it as inappropriate.

Search

Quick links

Nature Briefing

Sign up for the Nature Briefing newsletter — what matters in science, free to your inbox daily.

Get the most important science stories of the day, free in your inbox. Sign up for Nature Briefing